Pada tahun 2001, beliau membuat penampilan filem pertamanya dalam South Kensington bersama-sama Rupert Everett dan Elle Macpherson. Beliau kemudiannya mempunyai peranan tetap dalam drama bersiri, Keen Eddie. Pada tahun 2004, Miller mempunyai peranan sokongan dalam Alfie bersama-sama Jude Law dan dalam Layer Cake. Pada tahun 2005, Miller melakonkan watak wanita utama bertentangan Heath Ledger dalam Casanova disusuli dengan peranan dalam Factory Girl. Pada tahun 2007, Miller mempunyai peranan kecil dalam Stardust dan melakonkan watak Katya dalam Interview. Kemudiannya pada tahun 2007, beliau mempunyai peranan dalam Camille.

Pada tahun 2008, Miller muncul dalam The Mysteries of Pittsburgh dan menjalani pengambaran untuk filem The Edge of Love bersama-sama Keira Knightley. Beliau muncul dalam filem aksi 2009, G.I. Joe: The Rise of Cobra melakonkan watak The Baroness. Beliau juga muncul dalam Hippie Hippie Shake dan After Miss Julie di Broadway.[7] Beliau membintangi sebagai Patricia dalam produksi London, Flare Path di Teater Royal Haymarket pada tahun 2011.[8] Kemudiannya pada tahun 2012, beliau membintangi The Girl.

Pada tahun 2014, Miller muncul dalam Foxcatcher dan American Sniper, melakonkan watak Taya Renae Kyle.

Filem-filem 2015 termasuk High-Rise dan Burnt. Pada pertengahan tahun 2015, Miller akan mula menjalani pengambaran Live by Night.[9] Pada 7 Januari 2015, ia telah diumumkan bahawa Miller akan menyambung watak Sally Bowles dalam Broadway, Cabaret. Beliau telah dipilih untuk menjadi juri pertandingan utama di Festival Filem Cannes 2015.[10][11]